Vera Richter studierte von 1990 bis 1995 Theaterwissenschaften und Kulturmanagement an der Universität ihrer Heimatstadt Leipzig sowie Kostümdesign an der Theaterhochschule Leipzig. An der Oper Leipzig war sie in dieser Zeit bereits als Assistentin der Kostümdirektorin sowie Kostümassistentin tätig. Als Produktionsleiterin der Kostümwerkstätten wechselte sie 1997 an die Wiener Staatsoper. Von 1999 bis 2013 war sie in derselben Funktion bei der Theaterservice GmbH bzw. ab 2005 bei ART FOR ART für die Kostümanfertigungen für die Wiener Staatsoper zuständig. Seit 2013 ist Vera Richter Kostümdirektorin der Wiener Staatsoper.
Eigene Kostümdesigns entwarf Vera Richter 1994 und 1995 als Gründerin eines Leipziger Junge Choreographen-Projektes, für dessen künstlerische Konzeption sie auch verantwortlich zeichnete. 1996 schuf sie für den Choreographen Mario Schröder die Kostüme für ein Tanz-Projekt in Zusammenarbeit mit dem Leipziger Synagogalchor. 2014 entstand ihr Kostümdesign für Renato Zanellas Wiener Opernball-Eröffnung mit dem Wiener Staatsballett. Für die Premiere Shifting Symmetries entwarf Vera Richter die Kostüme für George Balanchines Brahms-Schoenberg Quartet.